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Tra il 1231 e il 1260 i Domenicani, arrivati a Perugia intorno al 1230, costruirono una chiesa primitiva nella zona dove oggi sorge il chiostro maggiore. Nel 1304, poiché l'ordine aveva assunto un ruolo molto importante nella città, sia dal punto di vista religioso che politico, iniziarono i lavori di costruzione di una nuova maestosa basilica. Secondo la tradizione, il primo architetto a guidare il cantiere fu Giovanni Pisano; più probabilmente gli artefici del progetto furono quegli stessi domenicani che operavano sotto la protezione di papa Benedetto XI, anche lui domenicano e residente in città in quegli anni. Consacrata da papa Pio II Piccolomini nel 1459, la nuova chiesa, a tre navate e con una volta coperta sostenuta da pilastri, aveva già i suoi primi problemi di stabilità a metà del XVI secolo. All'inizio del XVII secolo, dopo il crollo della navata centrale (1614-1615) la chiesa fu interamente ricostruita su progetto di Carlo Maderno (1629-1632). L'imponente facciata, che si apre in alto su una scalinata a doppia rampa, è decorata con un portale di epoca cinquecentesca mentre il fianco e l'abside conservano i contrafforti e le finestre a sesto acuto di epoca trecentesca. All'interno, con la disposizione di una croce latina, è caratterizzata dalla nudità dell'insieme. L'austerità della navata contrasta lo stile gotico fiorito delle rinomate vetrate absidali, datate 1411 e firmate dal perugino Bartolomeo di Pietro e dal fiorentino Mariotto di Nardo. La vetrata superiore, alta 23 metri, è la più grande dell'epoca dopo il Duomo di Milano. Nella sua struttura e nei suoi affreschi sulle pareti e votivi, l'abside testimonia la ricchezza architettonica e decorativa precoce della basilica. Ciò che rimane della navata e delle cappelle infatti è solo una piccola parte del ricchissimo patrimonio conservato nel tempo. La diffusione dei beni, culminata con l'acquisizione napoletana delle collezioni religiose, le demaniazioni, iniziò all'inizio del XVII secolo quando, dopo il crollo della navata e la demolizione delle cappelle, diversi politici furono cacciati e portati fuori dalla chiesa.
Tra le opere ancora conservate nella chiesa, molti dei dipinti nelle cappelle sono di artisti umbri del XVIII secolo; sulla parete di controfacciata si trova un grande affresco di Anton Maria Fabrizi raffigurante la Madonna con il Bambino tra Santi (1644). Di particolare interesse nella cappella di San Lorenzo il dossale in pietra e terracotta verniciata di bianco di Agostino di Duccio (1459) e nella cappella dedicata a Benedetto XI il monumento funebre del Papa Benedetto XI morto a Perugia nel 1304, recentemente indicato come opera di Lorenzo Maitani, ispirato nelle linee strutturali al monumento funebre del cardinale Guglielmo De Braye, opera di Arnolfo di Cambio, conservato in San Domenico a Orvieto. Da segnalare anche la cappella di San Tommaso, decorata con vari affreschi votivi, tra cui l'Uccisione di San Pietro Martire attribuita a Cola Petruccioli (fine XVI secolo), la cappella della Resurrezione o del Rosario che contiene una Madonna con Bambino tra i Santi Domenico e Caterina attribuita a Giovanni Lanfranco e la cappella della Beata Colomba da Rieti il cui altare contiene una copia del XIX secolo di un dipinto del Lo Spagna, ora nella Galleria Nazionale dell'Umbria.
Il campanile, opera di Gasparino Antonimi della fine del XV secolo, era sormontato da un'altissima cuspide piramidale che sosteneva una palla e una croce. L'altezza totale doveva raggiungere i 126 metri. Nel XVI secolo, forse per ragioni di stabilità, fu tagliata sopra le due finestre superiori gotiche. L'intero Covent domenicano, con ingresso a sinistra dalla chiesa, è nel Museo Archeologico Nazionale dal 1948.
Curiosità Tra le opere più famose conservate nell'edificio: la Madonna con il Bambino di Duccio di Buoninsegna; la Madonna con il Bambino di Gentile da Fabriano; il Polittico Guidalotti di Beato Angelico; il Polittico dei Domenicani e l'Adorazione del Magi di Benedetto Bonfigli e la Pala di Ognissanti di Giannicola di Paolo.
