De oorspronkelijke Vuurtoren van Beavertail werd gebouwd in 1749 en was de derde vuurtoren in de Dertien Koloniën. Net als veel van de eerste vuurtorens in de Verenigde Staten, werd de eerste Beavertail Vuurtoren gemaakt van hout en kwetsbaar voor vuur. Een tweede houten vuurtoren werd gebouwd in 1753 na de eerste afbranding. Deze vuurtoren werd gebruikt voor ongeveer 100 jaar voordat de US Lighthouse Board werd opgericht in 1852 en wilde de verslechterende vuurtorens van het land moderniseren. De huidige toren en het huis van een wachter, die nu het Beavertail vuurtorenmuseum herbergt, werden gebouwd in 1856. In de afgelopen tien jaar zijn verschillende delen van de Vuurtoren van Beavertail gerestaureerd en het Museum kreeg een grote uitbreiding.