Tegenwoordig behoort het Brno City Museum tot de topmusea van het land en is het gehuisvest in verschillende historische, iconische gebouwen van de stad: het Špilberk kasteel, Měnínská brána (de Měnín poort) en de Villa Tugendhat. Špilberk is de centrale locatie, omdat het de administratie van het museum, de bibliotheken, het fotoarchief en de meeste gespecialiseerde medewerkers herbergt. De kasteelgebouwen dienen als bewaarplaats en een plaats voor permanente tentoonstellingen en andere shows die voornamelijk betrekking hebben op de geschiedenis en cultuur van Brno. Het Brno City Museum beheert ook Villa Tugendhat, een belangrijk voorbeeld van moderne architectuur die op de UNESCO Werelderfgoedlijst staat.