Markgrevens operahus, vars Logentheater är helt i trä, anses vara den vackraste och största bevarade barockteatern i Europa från 1700-talet. Markgrevens operahus byggdes mellan 1746 och 1750 i samband med att Elisabeth Friederike Sophie, dotter till markgreve Friedrich och Wilhelmine, förlovade sig med hertig Carl Eugen av Württemberg. Byggnaden med sin strikta fasad uppfördes av Bayreuths hovarkitekt Joseph Saint-Pierre. Giuseppe Galli Bibiena, från en berömd teaterfamilj från Bologna, fick i uppdrag att inreda byggnaden. Dess allvarliga, italienska barockstil skiljer sig mycket från den ganska glada Bayreuth-rokokon och skiljer markgrevens operahus från andra berömda byggnader i staden. Även om den inte var helt färdig vid bröllopet i september 1748 invigdes teatern i samband med festligheterna med föreställningar av operorna "Il trionfo d'Ezio" och "Artaxerxes". Librettot till operan "Artaxerxes" skrevs av Margravine Wilhelmine själv, som hade en tydlig konstnärlig ådra.