Müze, 1929 ve 1931 yılları arasında göl sularında bulunan İmparator Caligula'ya (M.S. 37-41) ait iki devasa gemiye ev sahipliği yapmak üzere 1933 ve 1939 yılları arasında inşa edilmiştir. Bu nedenle, İtalya'da içindekiler için inşa edilen ilk müzeydi, sırasıyla 71.30 x 20 m ve 73 x 24 m boyutlarında iki tekne, ne yazık ki 1944'teki bir yangın sırasında tahrip oldu. 1953 yılında yeniden açılan Müze, 1962 yılında tekrar kapatılmış ve son olarak 1988 yılında yeniden açılmıştır.
Yeni düzende sol kanat, çatının bronz kiremitlerle yeniden inşası, iki çapa, pruva tekerleğinin astarı, bazı orijinal veya yeniden inşa edilmiş araç üstü ekipmanlar (bir noria, bir pistonlu pompa, bir blok, bilyalı rulmanlar üzerinde bir platform) gibi bazı malzemelerin sergilendiği gemilere ayrılmıştır. Ayrıca gemilerin 1:5 ölçekli iki maketi ve ilk geminin kıç apostikülünün, üzerine ferin protomlu kutuların bronz kopyalarının yerleştirildiği tam ölçekli bir rekonstrüksiyonu da sergilenmektedir.
Sağ kanat ise, özellikle ibadet yerlerine odaklanarak, Cumhuriyet ve İmparatorluk dönemlerinde Arnavutluk topraklarının iskânına ayrılmıştır; Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (Pantanacci'nin stipe'si) ve Nemi'deki Diana Mabedi'nden adak malzemeleri ile Ruspoli Koleksiyonu'ndan malzemeler burada sergilenmektedir. Bu kanadın içinde, Ariccia'dan Diana Tapınağı'na giden Clivus Virbii'nin Roma kaldırım taşının müzeye dönüştürülmüş bir bölümünü de görmek mümkündür.
