Het museum werd tussen 1933 en 1939 gebouwd om twee gigantische schepen van keizer Caligula (37-41 na Christus) te herbergen, die tussen 1929 en 1931 in de wateren van het meer werden teruggevonden. Het was dan ook het eerste museum in Italië voor de inhoud, twee rompen van respectievelijk 71,30 x 20 m en 73 x 24 m, die helaas tijdens een brand in 1944 werden verwoest. Heropend in 1953, werd het museum opnieuw gesloten in 1962 en uiteindelijk heropend in 1988.
In de nieuwe indeling is de linkervleugel gewijd aan de schepen, waarvan enkele materialen worden tentoongesteld, zoals de reconstructie van het dak met bronzen dakpannen, twee ankers, de bekleding van het boegwiel, enkele originele of gereconstrueerde uitrustingen aan boord (een noria, een zuigerpomp, een blok, een platform op kogellagers). Er zijn ook twee modellen op schaal 1:5 van de schepen te zien en een reconstructie op ware grootte van het achterschip van het eerste schip, waarop bronzen kopieën van de kisten met ferine protomes zijn geplaatst.
De rechtervleugel daarentegen is gewijd aan de bewoning van het Albanese grondgebied in de republikeinse en keizerlijke tijd, met speciale aandacht voor gebedshuizen; votiefmateriaal uit Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (stipe van Pantanacci) en het heiligdom van Diana in Nemi, alsmede materiaal uit de Ruspoli-verzameling worden hier tentoongesteld. In deze vleugel kan ook een gemusealiseerd deel van de Romeinse straatsteen van de clivus Virbii worden bewonderd, die van Ariccia naar het heiligdom van Diana leidde.
