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Ya en la época romana, en la antigua ciudad de Ticinum, hubo un primer puente que unía las dos orillas del río a la altura del moderno Ponte Coperto. De este puente queda, fácilmente visible en épocas de vacas flacas, la base de un muelle central, hecho de traquita de las colinas Euganeas. La construcción del puente romano se remonta a la época de Augusto.
En 1352 se inició la construcción de un nuevo puente sobre las ruinas del puente romano, diseñado por Giovanni da Ferrara y Jacopo da Cozzo. El puente, terminado en 1354, estaba cubierto y tenía diez arcos irregulares y dos torres en los extremos, que servían para la defensa; el aspecto de este puente se puede ver en los frescos de Bernardino Lanzani (c. 1525/26) en el interior de la iglesia de San Teodoro.
En 1583, el techo fue sustituido por uno nuevo sostenido por cien pilares de granito, según los deseos de la familia Visconti.
Durante la construcción de las murallas españolas en el siglo XVII, el primer arco y medio hacia la ciudad y el primer arco del lado del pueblo se incluyeron en las murallas y, por tanto, se cerraron.
Posteriormente, se añadieron un portal de entrada en el lado de Borgo Ticino (1599) y una capilla en el centro del puente en honor a San Juan Nepomuceno (siglo XVIII). Finalmente, en 1882 Amati erigió un portal de entrada en el lado del casco antiguo. Los bombardeos de las fuerzas aliadas en septiembre de 1944, durante la Segunda Guerra Mundial, dañaron el antiguo puente del siglo XIV y provocaron el derrumbe de un arco. En 1949 comenzó la construcción del nuevo puente, que se inauguró en 1951. En el portal del lado de la ciudad, un epígrafe reza: "Sobre el antiguo cruce del cerúleo Ticino, a imagen del antiguo Ponte Coperto, demolido por la furia de la guerra, se reconstruyó la República Italiana".
El puente actual se construyó unos 30 metros aguas abajo del anterior, y es más ancho y alto que éste. Los arcos son más anchos y menos numerosos: cinco en lugar de siete. El puente es ahora también más corto, ya que sigue un camino perpendicular a la corriente del río, mientras que el antiguo seguía la línea que unía Strada Nuova (en el lado del centro) con Via dei Mille (en el lado de Borgo Ticino).
