Des fouilles effectuées en 1905-15 ont permis de découvrir les traces d'une église datant du Ve siècle, ce qui confirme cette date ancienne. Au VIe siècle, il est fait mention d'un abbé Florianus qui était abbas ex monasterio de Romeno, ce qui est probablement une référence à Romainmôtier. Le monastère primitif tomba en ruine et fut reconstruit par le duc Chramnelenus. Ce monastère reconstruit a été placé sous la règle monastique de Saint Colomban en 642. L'église du Ve siècle a été agrandie et au VIIe siècle, une deuxième église a été construite avec un chœur rectangulaire. La seconde église a été construite sur le côté sud de la première. Le pape Étienne II a visité le monastère en 753 alors qu'il se rendait à une réunion avec Pépin le Bref et, selon la tradition, il a consacré les églises des Saints Pierre et Paul. Au IXe siècle, Romainmôtier connaît une nouvelle période de déclin. Des abbés laïcs prennent possession du monastère. En 888, le roi guelfe Rodolphe Ier de Bourgogne donne le prieuré et ses terres à sa sœur Adelheid, l'épouse du duc de Bourgogne, Richard II. Le 14 juin 928/929, Adélaïde donne le monastère et ses terres à l'abbaye de Cluny. Sous l'abbaye de Cluny, le prieuré de Romainmôtier connaît son troisième âge d'or. L'abbé Odilo de Cluny, qui a résidé plus d'une fois à Romainmôtier, fait construire l'église actuelle à la fin du Xe siècle. Cette église a été conçue sur le modèle de la deuxième église de l'abbaye de Cluny. Au début du XIIe siècle, l'église est modifiée par la construction d'un narthex orné et au XIIIe siècle d'une porterie. Les dernières modifications ont été apportées à l'église en 1445. Après une crise financière au XIVe siècle, le monastère se redresse et atteint l'apogée de sa puissance à la fin du XIVe siècle et au début du XVe siècle. Au milieu du 15e siècle, il passe aux mains séculières de la dynastie des Savoie et de leurs associés. Les revenus de l'abbaye deviennent une source de revenus personnels et les règles monastiques sont de moins en moins respectées. Lorsque la Réforme protestante arrive (1536), le monastère est déjà sur le déclin. Au 14e siècle, une vingtaine de moines vivaient encore dans le prieuré. Au 16e siècle, ils n'étaient plus qu'une dizaine. Malgré les protestations de Fribourg, Berne sécularise le prieuré le 27 janvier 1537. L'église du prieuré, qui servait désormais au culte réformé, fut endommagée et reconstruite. La maison du prieur est transformée en château pour le Vogt bernois et les autres bâtiments sont loués ou vendus. Seules certaines des propriétés les plus éloignées échappent à la mainmise de Berne. Quelques moines s'installent à Vaux-et-Chantegrue et créent un simple prieuré de campagne, qui sera supprimé à la Révolution française. Les bâtiments du prieuré ont été restaurés en 1899-1915 et de nouveau en 1992-2000.