Numera Brno City Museum rankas bland de bästa museerna i landet och är inrymt i flera av stadens historiska, ikoniska byggnader: Slott Špilberk, Měnínská brana (den Měnín Gate), och Villa Tugendhat. Špilberk är det centrala läget, eftersom det inrymmer museets administration, dess bibliotek, dess fotoarkiv och de flesta av dess specialiserade anställda. Slottets lokaler fungerar som förvaringsplats och en plats för permanenta utställningar samt andra utställningar som främst är relaterade till Brnos historia och kultur. Brno City Museum administrerar också Villa Tugendhat, ett viktigt exempel på modern arkitektur som finns med på Unescos världsarvslista.