Hiriaren izenaren jatorria "esper" hitz etruskoari dagokio batzuek, hiria esan nahi duena. Baina gehienek "spao lithos" greziarrari egozten diote, harri zatitua. Izan ere, Colle S. Eliak Montelucoren zati zatitu baten itxura du.Badira Spoleton historiaurreko garaietatik bizi izan zela erakusten duten aztarnak, gutxienez K.a. VII. mendetik aurrera, umbriar herria. Burdin Aroko hilobiak ere aurkitu dira.K.a V-IV. mendeko harresi ziklopeoek hiri gotortu bat iradokitzen dute, Umbriako harana amaitzen den leku estrategiko batean altxatua."Spoletium" erromatar kolonia bihurtu zen K.a. 241ean, eta Erromari fidel jarraitu zuen denboran zehar. Gerra punikoetan, hiriburua defendatu zuen Anibal baztertuz, Trasimeno lakuan (K.a. 217) irabazi ostean.Mendebaldeko Erromatar Inperioa erori ostean (K.o. 476) Spoletium bere historiako distira handienaren garaia hasi zen, 600 urte iraun zuena.1500eko hamarkadaren hasieran hiria zaharberritu eta bere oinetako haraneko padurak berreskuratu ziren.545ean Totilak, ostrogodoen erregeak, konkistatu zuen, baina bederatzi urte beranduago Narsetek berriro konkistatu eta zaharberritu zuen harresiaren zati bat ere berreskuratu zuen.571. urtean, Faroaldo lehen dukearekin batera, Spoleto Spoletoko lonbardiar dukerriaren hiriburu bihurtu zen, Langobardia txikia osatuz Beneventoko dukerriarekin batera. Goi eta Behe Erdi Aroko edozein mapak Spoleto izena darama, nahiz eta Dukerriaren mugak, epe luze hartan, aldatu, zabaldu eta atzera egin.Longobardoak erori zirenean (774), dukerria frankoetara pasatu zen. Karolingiar Inperioa zatikatu zenean, Spoletoko dukeak, Guido III.a eta bere seme Lamberto, Italiako errege eta Erromatar Santuko enperadore bihurtu ziren.1155ean Spoleto, "ehun dorreen hiria" erasotu zuen Federico Barbarossa-k, eta harrapaketari uko egin zion erreskate baten prezioan. Spoletini-ek ordaindu zuten ordezkari gisa joanez egungo Piazza d'Armi-ra, etsaien kanpalekua zegoen tokira. Baina, kondairaren arabera, txanpona faltsua zen, beraz, Barbarrosak hiria eraso eta suntsitu zuen. Geroago ordezkaritzek akordio batera iritsi ziren eta Barbarrosak, bakearen seinale, hiriari eman zion Madonnaren ikonoa, oraindik Katedralean gordetzen dena.Spoleto guelfarren eta gibelinoen arteko borroken agertokia izan zen, Erdi Aro amaierako beste hiri garrantzitsu askoren antzera. Inozentzio III.a Aita Santuak, 1198an, Elizaren estatuari atxikita deklaratu zuen, eta, beraz, aurtengoa Dukerriaren amaierakoa dela uste da.Avignongo gatibutasunak (1309 / 1377) estatua aztoratu zuenean, Egidio Albornoz kardinala Inozentzio VI.a Aita Santuak Italiara bidali zuen, hark ulertu baitzuen gunearen garrantzia estrategikoa. Beraz, Forlitik, non Ordelaffiren aurka borrokatu behar zuena, 1362an gutun bidez agindu zuen Albornozko gotorlekuen saileko gaztelurik ikaragarriena eraikitzeko.Matteo di Giovannello da Gubbio arkitektoak, Gattapone izenez ezagutzen dena, 5 urte eskasean amaitu zuen.Errenazimentuan Spoletok indar aldiak eta gainbehera garaiak txandakatu zituen. Hala ere, Aita Santuen egoitza garrantzitsu bat nintzen: bi aita santuak, Urbano VIII.a eta Pio IX.a, Spoletoko artzapezpikuak izan ziren.Frantziako okupazioaren garaian, Spoleto Clitunno departamenduko hiriburua izan zen eta gero Trasimenoko departamenduko hiriburuaBerrezarkuntzatik (1814) Ordezkaritza Pontifikale baten egoitza izan zen.1860ko irailaren 17an, Porta Pia hautsi baino hiru egun lehenago, Filippo Brignone jeneral piemontearra Spoleton sartu zen, eta hiria konkistatu zuen jaioberria den Italiako Erresumatik.Italiako estatu berriak, ordea, Perugia pribilegiatu zuen Spoleto eremua ere barne hartzen zuen probintziako hiriburu gisa.
