Come i suoi rivali più famosi, tuttavia, il Mikhailovsky ha impiegato del tempo per trovare il suo vero ruolo. Costruito nel 1831-1833 da Alexander Brullov, l'edificio faceva parte del grandioso piano di Carlo Rossi per il Palazzo Mikhailovsky e la piazza di fronte ad esso - ora Ploshchad Isskustv ("Piazza delle Arti"). Per non distogliere l'attenzione dal palazzo, Brullov creò un esterno neoclassico semplice e semplice per l'edificio, risparmiando i suoi sforzi e la sua immaginazione per gli interni riccamente decorati del teatro. Questi presentano tutti gli orpelli del lusso del XIX secolo - argento, velluto, specchi e lampadari di cristallo - così come un unico murale sul soffitto dell'artista italiano Giovanni Busato che rappresenta "La vittoria delle potenze dell'illuminazione e della scienza sulle oscure potenze dell'ignoranza". Quest'ultimo risale al 1859, quando l'auditorium del teatro fu ampliato da Alberto Cavos, architetto capo della Direzione dei Teatri Imperiali.Il teatro, come il palazzo, prese il nome dal Gran Principe Mikhail, fratello di Nicola I. Quando il teatro fu aperto, non aveva una propria troupe, ma fu usato per mettere in scena spettacoli del Teatro Francese di San Pietroburgo, così come rappresentazioni e opere in tedesco, italiano e russo, e concerti di artisti stranieri in visita, tra cui Johann Strauss.
Fu solo con l'arrivo del governo bolscevico che il teatro iniziò a sviluppare una propria compagnia. Sotto il patrocinio dell'influente commissario culturale Anatoly Lunacharsky, il teatro divenne il Piccolo Teatro dell'Opera di Stato di Leningrado, con il compito di lavorare come "un laboratorio dell'opera sovietica". Come tale ospitò le prime di molte delle grandi opere del periodo, tra cui Il naso e Lady Macbeth del distretto di Mtensk di Dmitry Shostakovich, l'adattamento di Guerra e Pace di Sergey Prokofiev e la famosa produzione di Vsevolod Meyerhold della Regina di Picche di Tchaikovsky.Oggi, con i suoi interni opulenti e il suo nome storico completamente restaurato, il Mikhailovsky persegue una direzione meno avant garde, con la maggior parte del suo repertorio costituito da balletto classico e opera del XIX secolo.
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