Sin embargo, al igual que sus rivales más famosos, el Mijailovski tardó en encontrar su verdadero papel. Construido entre 1831 y 1833 por Alexander Brullov, el edificio formaba parte del grandioso plan de Carlo Rossi para el Palacio Mijailovski y la plaza que se encuentra frente a él, la actual Ploshchad Isskustv ("Plaza de las Artes"). Para no desviar la atención del palacio, Brullov creó un exterior neoclásico simple y sencillo para el edificio, reservando sus esfuerzos e imaginación para los interiores ricamente decorados del teatro. Los interiores presentan todos los adornos del lujo del siglo XIX -plata, terciopelo, espejos y lámparas de cristal-, así como un singular mural en el techo, obra del artista italiano Giovanni Busato, que representa "La victoria de los poderes de la ilustración y la ciencia sobre los oscuros poderes de la ignorancia". Este último data de 1859, cuando el auditorio del teatro fue ampliado por Alberto Cavos, arquitecto jefe de la Dirección de Teatros Imperiales.El teatro, al igual que el palacio, recibió el nombre del Gran Príncipe Mijail, hermano de Nicolás I. Cuando el teatro abrió sus puertas, no tenía compañía propia, sino que se utilizaba para representar obras del Teatro Francés de San Petersburgo, así como obras y óperas en alemán, italiano y ruso, y conciertos de artistas extranjeros visitantes, entre ellos Johann Strauss.
Sólo con la llegada del gobierno bolchevique, el teatro comenzó a desarrollar su propia compañía. Bajo el patrocinio del influyente comisario de cultura Anatoly Lunacharsky, el teatro se convirtió en el Pequeño Teatro Estatal de Ópera de Leningrado, cuyo cometido era funcionar como "laboratorio de la ópera soviética". Como tal, acogió los estrenos de muchas de las grandes óperas de la época, como La nariz y Lady Macbeth del distrito de Mtensk, de Dimitri Shostakovich, la adaptación de Serguéi Prokófiev de Guerra y paz, y la célebre producción de Vsevolod Meyerhold de La reina de picas, de Chaikovski.En la actualidad, con sus opulentos interiores y su nombre histórico totalmente restaurados, el Mikhailovsky sigue una dirección menos vanguardista, y la mayor parte de su repertorio consiste en ballet clásico y ópera del siglo XIX.
