עם זאת, כמו יריביו המפורסמים יותר, לקח למיכאילובסקי זמן מה למצוא את תפקידו האמיתי. נבנה 1831-1833 על ידי אלכסנדר ברולוב, הבניין היווה חלק מתוכניתו הגרנדיוזית של קרלו רוסי לארמון מיכאילובסקי ולכיכר שלפניו - כיום פלושצ ' אד איסקוסטב ("כיכר האמנויות"). כדי לא להסב את תשומת הלב מהארמון, יצר ברולוב מראה ניאו-קלאסי פשוט ופשוט לבניין, והציל את מאמציו ודמיונו לחללי הפנים המעוצבים של התיאטרון. אלה כוללים את כל הסממנים של יוקרה מהמאה ה -19 - כסף, קטיפה, מראות ונברשות קריסטל-כמו גם ציור קיר תקרה ייחודי של האמן האיטלקי ג ' ובאני בוסאטו המתאר את "ניצחון כוחות ההשכלה והמדע על כוחות האופל של בורות". האחרון מתוארך לשנת 1859, אז הוגדל אודיטוריום התיאטרון על ידי אלברטו קאבוס, האדריכל הראשי של מנהלת התיאטראות הקיסריים.התיאטרון, כמו הארמון, נקרא על שם הנסיך הגדול מיכאיל, אחיו של ניקולאי הראשון. כשהתיאטרון נפתח, לא הייתה לו להקה משלו, אלא שימשה להצגות תיאטרון צרפתי של סנט פטרסבורג, כמו גם הצגות ואופרות בגרמנית, איטלקית ורוסית, והופעות קונצרט של אמנים זרים מבקרים, ביניהם יוהאן שטראוס.
רק עם הגעת הממשלה הבולשביקית החל התיאטרון לפתח חברה משלו. בחסותו של קומיסר התרבות המשפיע אנטולי לונצ ' ארסקי, התיאטרון הפך ל תיאטרון האופרה הקטן של מדינת לנינגרד, תפקידו לעבוד כ "מעבדה של האופרה הסובייטית". ככזה הוא אירח את בכורתן של רבות מהאופרות הגדולות של התקופה, כולל האף ו ליידי מקבת של ה מחוז מטנסק על ידי דמיטרי שוסטקוביץ', סרגיי פרוקופייבהעיבוד של מלחמה ושלום, ו וסבולוד מאיירהולדההפקה הנודעת של צ ' ייקובסקישל מלכת האתרים.כיום, עם חללי הפנים המפוארים והשם ההיסטורי ששוחזרו במלואם, מיכאילובסקי רודף כיוון פחות אוונגרדי, כאשר רוב הרפרטואר שלו מורכב מבלט ואופרה קלאסיים של המאה ה -19.
