Le musée a été construit entre 1933 et 1939 pour abriter deux navires gigantesques ayant appartenu à l'empereur Caligula (37-41 après J.-C.), qui ont été récupérés dans les eaux du lac entre 1929 et 1931. Il a donc été le premier musée en Italie à être construit pour son contenu, deux coques mesurant respectivement 71,30 x 20 m et 73 x 24 m, qui ont malheureusement été détruites lors d'un incendie en 1944. Réouvert en 1953, le musée a été fermé à nouveau en 1962 et a finalement rouvert en 1988.
Dans le nouvel aménagement, l'aile gauche est consacrée aux navires, dont quelques matériaux sont exposés, comme la reconstitution du toit en tuiles de bronze, deux ancres, le revêtement de la roue d'étrave, quelques équipements de bord originaux ou reconstitués (une noria, une pompe à piston, un bloc, une plate-forme sur roulements à billes). Sont également exposées deux maquettes à l'échelle 1:5 des navires et une reconstitution à l'échelle réelle de l'apostille de poupe du premier navire, sur laquelle ont été placées des copies en bronze des boîtes à protomes ferines.
L'aile droite, en revanche, est consacrée au peuplement du territoire albanais à l'époque républicaine et impériale, avec un accent particulier sur les lieux de culte ; y sont exposés des matériaux votifs provenant de Velletri (S. Clemente), de Campoverde (Latina), de Genzano (stipe de Pantanacci) et du sanctuaire de Diane à Nemi, ainsi que des matériaux de la collection Ruspoli. À l'intérieur de cette aile, il est également possible d'admirer une section muséifiée du pavé romain du clivus Virbii, qui menait d'Ariccia au Sanctuaire de Diane.
