El Museo se construyó entre 1933 y 1939 para albergar dos barcos gigantescos que pertenecieron al emperador Calígula (37-41 d.C.) y que fueron recuperados en las aguas del lago entre 1929 y 1931. Se trata de dos cascos de 71,30 x 20 m y 73 x 24 m respectivamente, que lamentablemente fueron destruidos durante un incendio en 1944. Reabierto en 1953, el Museo volvió a cerrarse en 1962 y finalmente se reabrió en 1988.
En la nueva disposición, el ala izquierda está dedicada a los barcos, de los que se exponen algunos materiales, como la reconstrucción de la cubierta con tejas de bronce, dos anclas, el revestimiento de la rueda de proa, algunos equipos de a bordo originales o reconstruidos (una noria, una bomba de pistón, un bloque, una plataforma sobre rodamientos). También se exponen dos maquetas a escala 1:5 de los barcos y una reconstrucción a escala real del aposento de popa del primer barco, sobre el que se han colocado copias en bronce de las cajas con protomes de ferina.
El ala derecha, en cambio, está dedicada al poblamiento del territorio albanés en la época republicana e imperial, con especial atención a los lugares de culto; aquí se exponen materiales votivos de Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (stipe de Pantanacci) y el Santuario de Diana en Nemi, así como materiales de la Colección Ruspoli. En el interior de esta ala también es posible admirar una sección musealizada del pavimento romano del clivus Virbii, que conducía desde Ariccia al Santuario de Diana.
