Muzeul a fost construit între 1933 și 1939 pentru a găzdui două nave gigantice care au aparținut împăratului Caligula (37-41 d.Hr.) și care au fost recuperate în apele lacului între 1929 și 1931. Prin urmare, a fost primul muzeu din Italia care a fost construit pentru conținutul său, două corpuri de navă de 71,30 x 20 m și, respectiv, 73 x 24 m, care au fost, din păcate, distruse în timpul unui incendiu în 1944. Redeschis în 1953, muzeul a fost închis din nou în 1962 și redeschis în cele din urmă în 1988.
În noua amenajare, aripa stângă este dedicată navelor, din care sunt expuse câteva materiale, cum ar fi reconstrucția acoperișului cu țigle de bronz, două ancore, căptușeala roții de prova, câteva echipamente de bord originale sau reconstruite (o noria, o pompă cu piston, un bloc, o platformă pe rulmenți cu bile). De asemenea, sunt expuse două machete la scara 1:5 ale navelor și o reconstrucție la scară naturală a apostilei de la pupa primei nave, pe care au fost amplasate copii din bronz ale cutiilor cu protomi ferine.
Aripa dreaptă, pe de altă parte, este dedicată populării teritoriului albanez în epoca republicană și imperială, cu un accent deosebit pe lăcașurile de cult; aici sunt expuse materiale votive din Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (stipul lui Pantanacci) și Sanctuarul Dianei din Nemi, precum și materiale din colecția Ruspoli. În interiorul acestei aripi se poate admira, de asemenea, o secțiune muzealizată a pavajului roman al clivus Virbii, care ducea de la Ariccia la Sanctuarul Dianei.
