A múzeum 1933 és 1939 között épült, hogy otthont adjon két gigantikus hajónak, amelyek Caligula császár (Kr. u. 37-41) tulajdonát képezték, és amelyeket 1929 és 1931 között találtak meg a tó vizében. Ezért ez volt az első múzeum Olaszországban, amelynek tartalmát két 71,30 x 20 m, illetve 73 x 24 m méretű hajótest adta, amelyek sajnos 1944-ben egy tűzvész során megsemmisültek. A múzeumot 1953-ban nyitották meg újra, majd 1962-ben ismét bezárták, és végül 1988-ban nyitották meg újra.
Az új elrendezésben a bal szárnyat a hajóknak szentelték, amelyekből néhány anyagot kiállítottak, például a tető rekonstrukcióját bronz cserepekkel, két horgonyt, az orrkerék bélését, néhány eredeti vagy rekonstruált fedélzeti berendezést (noria, dugattyús szivattyú, blokk, golyóscsapágyazott platform). A kiállításon látható továbbá a hajók két 1:5 méretarányú modellje és az első hajó farának aposztillumának teljes méretarányú rekonstrukciója, amelyre a ferin protomokkal ellátott dobozok bronzmásolatai kerültek.
A jobbszárny viszont az albán terület népesedésének szenteli magát a köztársasági és a császárkorban, különös tekintettel a kegyhelyekre; itt Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (Pantanacci stílje) és a nemi Diana-szentély, valamint a Ruspoli-gyűjtemény anyagát állítják ki. Ebben a szárnyban megcsodálható a clivus Virbii római kori járdakő egy múzeumi része is, amely Aricciából Diana szentélyébe vezetett.
