Déjà à l'époque romaine, dans l'ancienne ville de Ticinum, il y avait un premier pont reliant les deux rives du fleuve à la hauteur de l'actuel Ponte Coperto. De ce pont, il reste, bien visible en période de vaches maigres, la base d'une pile centrale, faite de trachyte des collines euganéennes. La construction du pont romain remonte à l'époque d'Auguste.
En 1352, la construction d'un nouveau pont, conçu par Giovanni da Ferrara et Jacopo da Cozzo, a commencé sur les ruines du pont romain. Le pont, achevé en 1354, était couvert et comportait dix arcs irréguliers et deux tours aux deux extrémités, qui servaient à la défense ; l'aspect de ce pont est visible dans les fresques de Bernardino Lanzani (vers 1525/26) à l'intérieur de l'église de San Teodoro.
En 1583, le toit a été remplacé par un nouveau toit soutenu par cent piliers de granit, selon les souhaits de la famille Visconti.
Lors de la construction des murailles espagnoles au XVIIe siècle, le premier arc et demi vers la ville et le premier arc du côté du village ont été inclus dans les remparts et donc fermés.
Plus tard, un portail d'entrée du côté du Borgo Ticino (1599) et une chapelle au milieu du pont en l'honneur de St Jean de Népomucène (18ème siècle) ont été ajoutés. Enfin, un portail d'entrée a été érigé par Amati en 1882 du côté de la vieille ville. Les bombardements des forces alliées en septembre 1944 pendant la Seconde Guerre mondiale ont endommagé le vieux pont du XIVe siècle et provoqué l'effondrement d'une arche. En 1949, la construction du nouveau pont a commencé et il a été inauguré en 1951. Sur le portail côté ville, une épigraphe dit : "Sur l'ancien croisement du Tessin céruléen, à l'image de l'ancien Ponte Coperto, démoli par la fureur de la guerre, la République italienne s'est reconstruite".
Le pont actuel a été construit à environ 30 mètres en aval du précédent, et il est plus large et plus haut que l'ancien. Les arcs sont plus larges et moins nombreux : cinq au lieu de sept. Le pont est maintenant aussi plus court car il suit un chemin perpendiculaire au courant du fleuve, alors que l'ancien suivait la ligne reliant la Strada Nuova (du côté du centre-ville) à la Via dei Mille (du côté de Borgo Ticino).