Das Museum wurde zwischen 1933 und 1939 erbaut, um zwei gigantische Schiffe von Kaiser Caligula (37-41 n. Chr.) zu beherbergen, die zwischen 1929 und 1931 in den Gewässern des Sees geborgen wurden. Es war daher das erste Museum in Italien, das für seinen Inhalt gebaut wurde, zwei Schiffsrümpfe von 71,30 x 20 m bzw. 73 x 24 m, die leider 1944 bei einem Brand zerstört wurden. Nach seiner Wiedereröffnung im Jahr 1953 wurde das Museum 1962 erneut geschlossen und schließlich 1988 wiedereröffnet.
In der neuen Anlage ist der linke Flügel den Schiffen gewidmet, von denen einige Materialien ausgestellt sind, wie die Rekonstruktion des Daches mit Bronzeziegeln, zwei Anker, die Verkleidung des Bugrades, einige originale oder rekonstruierte Bordgeräte (eine Noria, eine Kolbenpumpe, ein Block, eine kugelgelagerte Plattform). Zu sehen sind auch zwei Modelle der Schiffe im Maßstab 1:5 und eine maßstabsgetreue Rekonstruktion des Heckapostels des ersten Schiffes, auf dem Bronzekopien der Kästen mit Ferinprotomen angebracht sind.
Der rechte Flügel hingegen ist der Besiedlung des albanischen Territoriums in der republikanischen und kaiserlichen Zeit gewidmet, mit besonderem Augenmerk auf den Kultstätten; hier werden Votivgaben aus Velletri (S. Clemente), Campoverde (Latina), Genzano (Stipe von Pantanacci) und dem Heiligtum der Diana in Nemi sowie Materialien aus der Sammlung Ruspoli ausgestellt. Im Inneren dieses Flügels kann man auch ein musealisiertes Stück des römischen Pflasters des Clivus Virbii bewundern, der von Ariccia zum Heiligtum der Diana führte.
