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La iglesia se encuentra en la cima de la colina en un hermoso lugar. En el lugar de la iglesia actual había una pequeña iglesia construida por los monjes camaldulenses en el siglo XI y dedicada a San Basilio. La iglesia fue dañada durante el saqueo de Cortona en 1258 y reconstruida en 1288 por Santa Margherita. Además de San Basilio, estaba dedicada a San Egidio, un monje, y a Santa Catalina de Alejandría. Santa Margarita vivió los últimos años de su vida en una habitación en la parte trasera de la iglesia y murió allí en 1297. Fue enterrada en la iglesia de San Basilio. Inmediatamente después de la muerte de Margarita, los habitantes de Cortona construyeron una iglesia más grande junto a la iglesia, diseñada por Giovanni Pisano, y en 1330 trasladaron allí su cuerpo. Del edificio del siglo XIV sólo quedan el rosetón de la fachada, el campanario y los muros exteriores del coro. A lo largo del siglo XIV, la iglesia siguió siendo embellecida con importantes frescos. Sólo han sobrevivido algunos fragmentos de este ciclo mural que se conservan en el Museo Diocesano, pero hay constancia de ello en un códice del siglo XVII que documenta los murales que se perdieron en 1653 al desvanecerse por su mal estado de conservación con veintiuna escenas en acuarela. El análisis de los fragmentos conservados nos lleva a fecharlos en torno a 1335 y a atribuirlos al taller de uno o de los dos hermanos Lorenzetti. En 1385, la iglesia fue confiada a los monjes olivetanos, que fueron sustituidos en 1389 por los Observantes Menores, que todavía cuidan de la iglesia y reciben a los visitantes. La iglesia sufrió sucesivas transformaciones en la época moderna, de las que se conservan los altares del siglo XVII, pero la transformación más importante, aunque haya desaparecido por completo, fue la ordenada a mediados del siglo XVIII por Juan V, rey de Portugal, que había recibido una gracia del Santo. La iglesia actual, sin embargo, es el resultado de una reconstrucción del siglo XIX, encomendada primero al arquitecto Enrico Presenti, que sustituyó la estructura original de una sola nave por una basílica, y luego al arquitecto Mariano Falcini, que terminó el edificio sagrado sin satisfacer al pueblo de Cortona. Por ello, en 1896 se encargó al arquitecto Giuseppe Castellucci que rehiciera la fachada, que lleva el rosetón del siglo XIV de la antigua iglesia demolida. En agosto de 1927, fue elevada a la dignidad de basílica menor. En la capilla del transepto izquierdo se encuentra el monumento sepulcral de mármol del siglo XIV de Santa Margarita; los restos venerados descansan en la urna de plata (1646) en el altar mayor.
